Kesuksesan besar pertama Miguel Oliveira terjadi pada 2005 dan 2006, ketika ia menjuarai Kejuaraan MiniGP Portugal. Musim 2009, sang pembalap peringkat ketiga di FIM CEV Repsol. Dan pada 2010, Oliveira bertarung melawan Maverick Vinales untuk perebutan gelar. Ia akhirnya keluar sebagai runner-up usai selisih dua poin, sebelum kemudian debut di Kejuaraan Dunia GP 125cc musim 2011. Oliveira lalu membalap penuh waktu bersama Estrella Galicia 0,0 di Moto3™ 2012 dan meraih dua podium. Pada 2013, ia pindah ke Mahindra Racing. Namanya jadi pemberitaan utama saat membawa pabrikan India itu naik podium di GP Malaysia. Tetap bersama Mahindra Racing untuk 2014, Oliveira kembali naik podium di Assen. Setahun berikutnya, sang pembalap direkrut oleh Red Bull KTM Ajo. Moto3™ 2015 dimulai dengan awal yang sulit. Kendati menang di Mugello dan Assen, ia cedera patah pergelangan tangan di Sachsenring. Harapannya untuk gelar tampak hilang ketika Danny Kent meninggalkan GP Inggris dengan keunggulan 110 poin. Oliveira berhasil bangkit lewat torehan empat kemenangan dalam enam balapan terakhir, serta memaksa penentuan titel di putaran penutup. Tetapi pada akhirnya, ia harus akui keunggulan rivalnya, yang mana Oliveira menjadi runner-up.

Pada 2016, Oliveira dan Kent berduet di Kejuaraan Dunia Moto2™ untuk Leopard Racing. Setelah pulih dari cedera pada akhir tahun, pembalap Portugal itu kembali ke Ajo Motorsport. Usung bendera Red Bull KTM Ajo, ia gunakan sasis KTM baru di Moto2™ 2017. Musimnya berjalan mengesankan. Oliveira persembahkan kemenangan pertama untuk tim, jadi penantang di barisan depan dan tempati peringkat ketiga klasemen akhir. Ia tetap menjadi ancaman pada 2018. Walau akhirnya keluar sebagai runner-up dalam perebutan gelar, itu merupakan musim gemilang baginya. Dari sana, sang pembalap melakukan debut MotoGP™ bersama Red Bull KTM Tech3.

Konsisten cetak poin membuat Oliveira jadi sosok rookie dengan penampilan impresif dalam kelas utama. P8 di Austria adalah hasil terbaiknya. Tetapi, kecelakaan besar di Phillip Island, serta operasi atas cedera yang dideritanya di Silverstone, memaksanya harus absen dalam tiga balapan terakhir dan tes pramusim akhir 2019. Red Bull KTM Tech3 masih pertahankannya untuk 2020. Tahun itu, Oliveira jadi pebalap KTM kedua yang klaim kemenangan di MotoGP™. Aksinya pada lap terakhir di GP Styria begitu memukau. Ia curi keunggulan di tikungan terakhir untuk merebut podium tertinggi. Ketika rombongan sirkus MotoGP™ kembali ke negara asalnya untuk GP Portugal, Oliveira pun memastikannya dengan kemenangan. Sebuah akhir pekan impian bagi sang pembalap.

Pada 2021, ia bermitra dengan Brad Binder dalam seragam pembalap pabrikan KTM. Buruknya kinerja motor, ditambah cedera, menempatkan Oliveira dalam musim rollercoaster. Tiga podium, termasuk kemenangan di Catalunya, ​​menjadi sorotan. Tetapi KTM gagal melakukan peningkatan terhadap RC16. Situasi itu pun membuat Oliveira berjuang begitu keras demi catatkan hasil. Sejauh ini, pemakai nomor #88 tersebut dikenal sebagai spesialis balapan basah pada MotoGP™ 2022. Ia sabet kemenangan keempat dan kelimanya di kelas premier, dalam kondisi hujan lebat di Indonesia dan Thailand. Setelah enam musim bersama KTM, Oliveira pindah ke skuad RNF Aprilia untuk 2023. Cedera pada putaran pembuka di balapan kandang Portimao, serta di Jerez, merusak paruh pertama musim pembalap Portugal itu. Raihan finis P5 di Silverstone lalu menjadi sorotan, seiring kiprahnya berakhir lebih awal dengan cedera lain yang terjadi di GP Qatar. Musim 2024, Oliveira mengarungi Kejuaraan Dunia sebagai pembalap Trackhouse Racing. Sayangnya, ia harus melewatkan lima balapan karena cedera dan akhirnya menempati peringkat ke-15 klasemen akhir. Pada 2025, pembalap asal Portugal itu akan mencoba peruntungannya dengan Pramac Racing yang beralih ke Yamaha.