Jack Miller melakukan debut road race pada 2009, setelah mengawali kariernya di dirt track. Ia kemudian ambil bagian dalam Kejuaraan Dunia GP 125cc pada 2011, yang mana sebelumnya pembalap Australia itu berhasil menjuarai IDM 125cc. Miller tampil mengesankan ketika secara konsisten bersaing di depan bersama Racing Team Germany pada 2013. Setahun berikutnya, ia jadi penantang gelar juara dunia. Namun, akhirnya harus merelakan titel 2014 jatuh ke tangan Alex Marquez. Sebuah gebrakan besar dilakukan Miller, saat melompat langsung dari Moto3™ ke MotoGP™ pada 2015.

Setelah musim rookie yang sulit, dimulai dengan patah kaki dan kemudian terganggu oleh cedera lainnya, Miller meraih kemenangan perdananya secara menakjubkan di TT Circuit Assen pada 2016. Disusul finis sepuluh besar sebanyak tiga kali, ia tetap bertahan dengan Estrella Galicia 0,0 Marc VDS untuk 2017. Berperforma bagus, Pramac Racing merekrutnya pada MotoGP™ 2018. Dari motor Honda, beralih ke kuda besi Ducati. Lebih konsisten dan sabet pole position pertamanya, itu adalah musim solid bagi sang pembalap, yang kembali bersama Pramac Racing untuk 2019.

Lima podium diraih oleh pembalap nomor #43 itu, dan ia terus menunjukkan kelasnya sepanjang 2020, dengan meraih empat podium lagi. Tetapi kemenangan pertama di atas motor Ducati belum berhasil digenggamnya. Miller lalu dipromosikan ke skuad pabrikan Borgo Panigale pada 2021. ‘Thriller Miller’ menjawab kepercayaan lewat torehan dua kemenangan, tiga podium serta peringkat keempat Kejuaraan Dunia. Miller kembali membuktikan kualitasnya pada 2022. Merebut tujuh podium, termasuk performa terbaik dalam karienya di MotoGP™, ketika menang mudah di Grand Prix Jepang. Setelah lima tahun berseragam merah, Miller beralih ke warna oranye KTM. Musimnya dimulai dengan kuat. Podium ganda di GP Spanyol. Ia kemudian mengklaim podium Sprint di Sachsenring. Tetapi setelah paruh kedua musim 2023, kinerjanya menurun. Mengusung harapan untuk berkembang pada 2024, Miller hanya catatkan dua kali finis lima besar, membawanya duduki peringkat ke-14 klasemen akhir. Untuk 2025, pembalap Australia itu membela Pramac Racing. Sepanjang musim, Miller berfokus pada adaptasinya dengan Yamaha dan menunjukkan kemajuan yang menggembirakan. Pada 2026, Thriller Miller bakal membalap dengan Yamaha YZR-M1 bermesin V4./p>