Inizia la carriera sugli sterrati ma nel 2009 passa alla velocità; un anno dopo si trasferisce in Europa e partecipa ai campionati nazionali di Spagna e Germania. Nel 2011 debutta nel mondiale 125cc partecipando solo ad alcuni degli appuntamenti in calendario. Visti i suoi risultati, trova una sella per affrontare la prima stagione completa: è il 2012 e l’anno dopo debutta nella nuova categoria Moto3™. Nel 2014 passa al team Red Bull KTM Ajo battendosi per il titolo iridato fino all’ultima gara. L’anno successivo, fa il salto diretto in MotoGP™ con la scuderia HRC Marc VDS.

Il primo anno serve a Miller per conoscere la moto e nel 2016 vince ad Assen. Nonostante questo risultato, la stagione è segnata da numerose cadute. Il 2017 è un campionato di arrivi costanti in top 10 mentre quello successivo cambia squadra e costruttore entrando a far parte della scuderia Pramac Racing. La crescita è costante e compie il salto di qualità con cinque podi conquistati nel 2019. Con Pramac Racing anche nel 2020, è da subito è il ducatista più convincente e i suoi numeri (tre piazze d'onore e un terzo posto) gli valgono la chiamata della scuderia ufficiale. Il 2021 lo vede tra i protagonisti: conquista cinque podi tra cui due vittorie in Spagna e Francia. Insieme al compagno di squadra Francesco Bagnaia regala a Ducati il titolo costruttori.

Nel 2022 resta con Borgo Panigale per una stagione da sei podi e una vittoria: l'acuto arriva in Giappone, una gara dominata e vinta con distacco. A fine stagione c'è però la separazione dal marchio bolognese, con il passaggio alla KTM ufficiale e una nuova avventura da affrontare per puntare in alto. Nel 2023 conquista un doppio podio nel GP di Spagna, poi arriva un altro podio in Germania nella Sprint. La seconda metà di 2023 è invece discreta. Sole due top five per lui nel 2024 che termina al 14° posto. Nel 2025 lo attende la Yamaha del team Pramac.