Tras unos comienzos alejados del asfalto, Jack Miller debutó en 2011 en el Campeonato del Mundo de 125cc disputando 6 carreras. Dos años después, Miller estaba en boca de todos por sus actuaciones en la menor de las categorías junto al Racing Team Germany. La temporada siguiente, ya en las filas de Red Bull KTM Ajo, el australiano explotó y pugnó con Alex Márquez por el título hasta la última carrera. Pese a no conseguir la corona, Miller pasó directamente de competir en Moto3™ a MotoGP™ junto al equipo Marc VDS.
Tras una complicada temporada de debut en 2015, 'Jackass' tocó la gloria en 2016 al salir vencedor de una caótica carrera en Assen. A pesar del triunfo, la temporada estuvo marcada por las numerosas lesiones. En 2017 cuajó un año discreto, pese a ser uno de los habituales en el Top 10 con dos sextas posiciones. Su paso al equipo Alma Pramac en 2018 le sirvió para confirmarse en la categoría reina, consiguiendo dos cuartos puestos y estando cerca del Top 5 en multitud de ocasiones. En 2019 daría un salto de calidad incuestionable, logrando un total de 5 podios que le permitirían estar en la órbita del equipo oficial de Ducati. Un movimiento que se confirmaría un año después, en un curso en el que dispondría de una potente GP20 con la que sumaría 4 podios, dos de ellos en las dos últimas carreras, para finalizar 7º en la general antes de pasar al Ducati Team en 2021 junto a 'Pecco' Bagnaia.
A pesar de firmar dos victorias, tres podios más y finalizar 4º en la general, la irregularidad del australiano sentenciaría sus opciones de luchar por el título junto a su compañero y Fabio Quartararo. Para 2022, Miller volvería a demostrar su calidad con siete podios, siendo uno de ellos la victoria conquistada en Japón. Tras cinco años vestido de rojo, Miller pasaría a vestir de naranja KTM en 2023. La temporada empezaría fuerte con un doble podio en el GP de España. En Alemania lograría otro podio al Sprint, pero la segunda mitad de temporada terminaría siendo muy discreta. Para 2024, el australiano esperaría poder subir al podio con regularidad en su segundo curso con KTM, pero no sería así. Y acabaría el año en decimocuarta plaza con tan solo dos Top 5 en su haber. Sus discretos resultados le harían quedar fuera de KTM para 2025 y, mientras la idea de retirarse rondaba por su cabeza, una unión entre Pramac y Yamaha se convertiría en su nueva oportunidad. Un desafío importante para el veterano piloto australiano, ¿hasta dónde será capaz de llegar?